La stagione inaugurale della First Division irlandese viene disputata nella stagione 1985/86, quando in risposta al considerevole aumento delle formazioni partecipanti alla League of Ireland, giunte a quota ventidue nell'annata precedente, viene istituita la nuova categoria. Partecipano alla prima edizione del torneo dieci squadre: Bray Wanderers, Cobh Ramblers, Derry City, Drogheda United, E.M.F.A., Finn Harps, Longford Town, Monaghan United, Newcastle United e Sligo Rover. A conquistare la vittoria della prima stagione della First Division è il Bray Wanderers che, assieme ai secondi classificati dello Sligo Rover, ottiene la promozione in Premier Division.
Lo svolgimento della First Division, al pari di quello dalla massima serie, segue la formula del doppio girone all'italiana, che vede ciascuna squadra disputare due partite di andata e due di ritorno contro ciascuna avversaria. Dal momento che nelle stagioni recenti il numero delle formazioni partecipanti è stato ridotto ad otto, le giornate di gara risultano essere in tutto ventotto. Come nel caso di tutti i campionati europei maggiori, sono assegnati tre punti per ciascuna vittoria, uno per i pareggi e zero in caso di sconfitta. Al termine dell'annata, il club primo in classifica conquista automaticamente la promozione nella Premier League, mentre il secondo e il terzo classificato si sfidano ai play-off per stabilire quale squadra militerà nella massima serie nella stagione successiva.
Tra le compagini protagoniste del maggior numero di vittorie nella League of Ireland First Division c'è il Drogheda United Football Club. Il nucleo originario del club con sede nella città di Drogheda nasce nel 1919, ma devono trascorrere molti anni prima che la squadra assuma reali connotati professionistici. Nella stagione 1985/86, il Drogheda è una della quattro formazioni della Premier League (assieme con Finn Harps, Longford Town e Sligo Rovers) ad essere relegate nella neonata serie cadetta. Al termine di quella prima partecipazione al secondo livello del campionato di calcio irlandese la squadra raggiunge la quinta posizione in classifica. È soprattutto a cavallo tra la fine degli anni Novanta e i primi anni Duemila che il Drogheda acquista la fama di squadra yo-yo, a causa delle numerose promozioni e retrocessioni che si susseguono nell'arco di pochi anni.
Ruolo da protagonista nella serie cadetta irlandese anche per il Waterford Football Club. La squadra, con sede nell'omonima città, viene fondata nel 1930 e milita per buona parte della sua storia ai vertici del calcio irlandese. Sebbene i blu del Waterford siano stati protagonisti di un'eccezionale serie di vittorie nella massima divisione a cavallo tra il 1965 e il 1973, a partire dalla nascita della First Division trascorrono diverse stagioni in cadetteria, conquistandone tuttavia la vetta in più di un'occasione.